Фізіологія рослин і генетика 2026, том 58, № 2, 152-167, doi: https://doi.org/10.15407/frg2026.02.152

Вплив важких металів на проростання та розвиток коренів у Sorghum bicolor nothosubsp. drummondii f. alba

Матвєєва Н.А., Льошина Л.Г, Дуплій В.П., Богданович Т.А., Булко О.В., Кучук М.В.

  • Iнститут клітинної біології та генетичної інженерії Національної академії наук України 03143 Київ, вул. Академіка Заболотного, 148

Метою дослідження було оцінити вплив токсичних металів (Ni, Pb, Cu) на забруднення ґрунту в Україні, спричинене військовими діями, та дослідити їхній фітотоксичний вплив на рослини, зосереджуючись на Sorghum bicolor nothosubsp. drummondii f. alba як потенційному кандидаті для фіторемедіації. Насіння S. bicolor пророщували в контрольованих умовах з різними концентраціями Ni(NO3)2, Pb(NO3)2 та CuSO4. Були виміряні параметри росту пагонів і коренів, а також розраховані індекси толе­рантності (TI). Статистичний аналіз включав дисперсійний аналіз (ANOVA), тест Тьюкі, тест Шапіро—Вілка та тест Левена зі значущістю, встановленою на рівні p<0,05. Нікель у концентрації 5—10 мг/л пригнічував ріст коренів, але мав незначний вплив на пагони. Свинець у концентрації 400 мг/л повністю пригнічував утворення коренів, тоді як нижчі концентрації спричинювали помірне пригнічення. Мідь дуже впливала на розвиток коренів, зменшуючи біомасу до 87 % за 100 мг/л, тоді як пагони демонстрували відносну толерантність. Загалом, корені були чутливішими індикаторами токсичності металів, ніж пагони. Сорго двоколірне продемонструвало помірну стійкість до стресу від важких металів, підтримуючи ріст пагонів при забрудненні, обмежуючи при цьому переміщення металів у надземну частину. Це свідчить про можливість його потенційного використання у стратегіях фітостабілізації ґрунтів, забруднених військовою діяльністю. Отримані результати підкреслюють нагальну потребу в підходах до біоремедіації для відновлення сільськогосподарської продуктивності та зменшення екологічних ризиків у постраждалих від війни регіонах України.

Ключові слова: Sorghum bicolor nothosubsp. drummondii f. alba, токсичні метали, фіторемедіація, нікель, свинець, мідь, толерантність

Фізіологія рослин і генетика
2026, том 58, № 2, 152-167

Повний текст та додаткові матеріали

У вільному доступі: PDF  

Цитована література

1. Mustapha, L.S., Obayomi, O.V. & Obayomi, K.S. (2025). A comprehensive review on potential heavy metals in the environment: Persistence, bioaccumulation, ecotoxicology, and agricultural impacts. Ecol. Front., 46, pp. 434-449. https://doi.org/10.1016/j.ecofro.2025.10.009

2. Begum, W., Rai, S., Banerjee, S., Bhattacharjee, S., Mondal, M.H., Bhattarai, A. & Saha, B. (2022). A comprehensive review on the sources, essentiality and toxicological profile of nickel. RSC Advances., 12, pp. 9139-9153. https://doi.org/10.1039/D2RA00378C

3. Kumar, A. (2023). Nickel availability, deficiency and toxicity in soils and plants. Int. J. Appl. Res., 9, pp. 265-272. https://doi.org/10.22271/allresearch.2023.v9.i8d.11221

4. Li, S., Yang, D., Tian, J., Wang, S., Yan, Y., He, X., Du, Z. & Zhong, F. (2022). Physiological and transcriptional response of carbohydrate and nitrogen metabolism in tomato plant leaves to nickel ion and nitrogen levels. Sci. Hort., 292, pp. 110620. https://doi.org/10.1016/j.scienta.2021.110620

5. Miнkowiec, P. & Olech, Z. (2020). Searching for the correlation between the activity of urease and the content of nickel in the soil samples: The role of metal speciation. J. Soil Sci. Plant Nutr., 20, pp. 1904-1911. https://doi.org/10.1007/s42729-020-00261-7

6. Patra, A., Singh, R.P., Singh, B.K. & Ram, R.M. (2024). Importance of nickel in plant nitrogen metabolism. Biotica Res. Today, 6, pp. 465-467.

7. Lilay, H.G., Thiѕbaut, N., du Mee, D., Assunc±o, A.G.L., Schjoerring, J.K., Husted, S. & Persson, D.P. (2024). Linking the key physiological functions of essential micronutrients to deficiency symptoms in plants. New Phytol., 242(3), pp. 881-902. https://doi.org/10.1111/nph.19645

8. Fabiano, C.C., Tezotto, T., Favarin, J.L., Polacco, J.C. & Mazzafera, P. (2015). Essentiality of nickel in plants: A role in plant stresses. Front. Plant Sci., 6, 754. https://doi.org/10.3389/fpls.2015.00754

9. Ahmad, M.S.A. & Ashraf, M. (2012). Essential Roles and Hazardous Effects of Nickel in Plants. In: Whitacre, D. (eds) Reviews of Environmental Contamination and Toxicology. Reviews of Environmental Contamination and Toxicology, vol 214., pp. 125-167, Springer, New York, NY. https://doi.org/10.1007/978-1-4614-0668-6_6

10. Kumar, U., Kumar, I., Singh, P.K., Dwivedi, A., Singh, P., Mishra, S., Seth, C.S. & Sharma, R.K. (2025). Nickel contamination in terrestrial ecosystems. Rev. Environ. Contamin. Toxicol., 263, article number 2. https://doi.org/10.1007/s44169-024-00075-z

11. Rizwan, M., Usman, K. & Alsafran, M. (2024). Ecological impacts and potential hazards of nickel. Chemosphere, 357, 142028. https://doi.org/10.1016/j.chemosphere.2024.142028

12. Maheshwari, R. & Dubey, R.S. (2009). Nickel-induced oxidative stress in rice seedlings. Plant Growth Regul., 59, pp. 37-49. https://doi.org/10.1007/s10725-009-9386-8

13. Amjad, M., Raza, H., Murtaza, B., Abbas, G., Imran, M., Shahid, M., Naeem, M.A., Zakir, A. & Iqbal, M.M. (2020). Nickel toxicity induced changes in nutrient dynamics and antioxidant profiling in two maize (Zea mays L.) hybrids. Plants, 9, 5. https://doi.org/10.3390/plants9010005

14. Baran, U. & Ekmekci, Y. (2022). Physiological, photochemical, and antioxidant responses of wild and cultivated Carthamus species exposed to nickel toxicity and evaluation of their usage potential in phytoremediation. Environ. Sci. Pollution Res.,. 29, pp. 29513-29527. https://doi.org/10.1007/s11356-021-15493-y

15. Hassan, M.U., Chattha, M.U., Khan, I., Chattha, M.B., Aamer, M., Nawaz, M., Ali, A., Khan, M. & Khan, T.A. (2019). Nickel toxicity in plants: Reasons, toxic effects, tolerance mechanisms, and remediation possibilities. Environ. Sci. Pollution Res., 26, pp. 12673-12688. https://doi.org/10.1007/s11356-019-04892-x

16. Sengar, R.S., Gautam, M., Garg, S.K., Sengar, R.S., Garg, S.K., Sengar, K. & Chaudhary, R. (2008). Lead Stress Effects on Physiobiochemical Activities of Higher Plants. In: Whitacre, D. (eds) Reviews of Environmental Contamination and Toxicology Vol. 196, pp. 73-93. Reviews of Environmental Contamination and Toxicology, vol 196. Springer, New York, NY. https://doi.org/10.1007/978-0-387-78444-1_3

17. Romanowska, E., WrЩblewska, B., Droьak, A., Zienkiewicz, M. & Siedlecka, M. (2008). Effect of Pb ions on antioxidant enzymes. Biol. Plant., 52, pp. 80-86. https://doi.org/10.1007/s10535-008-0012-9

18. Reddy, A.M., Kumar, S.G., Jyothsnakumari, G., Thimmanaik, S. & Sudhakar, C. (2005). Lead-induced changes in antioxidant metabolism. Chemosphere, 60, pp. 97-104. https://doi.org/10.1016/j.chemosphere.2004.11.092

19. Qufei, L. & Fashui, H. (2009). Effects of Pb2+ on the structure and function of Photosystem II of Spirodela polyrrhiza. Biol. Trace Element Res., 129, pp. 251-260. https://doi.org/10.1007/s12011-008-8283-8

20. Meyers, D.E. R., Auchterlonie, G.J., Webb, R.I., & Wood, B. (2008). Uptake and localisation of lead in the root system of Brassica juncea. Environ. Poll., 153, pp. 323-332. https://doi.org/10.1016/j.envpol.2007.08.029

21. Liu, D., Li, T., Jin, X., Yang, X., Islam, E. & Mahmood, Q. (2008). Lead-induced changes in the growth and antioxidant metabolism of the lead-accumulating and non-accumulating ecotypes of Sedum alfredii. J. Integr. Plant Biol., 50, pp. 129-140. https://doi.org/10.1111/j.1744-7909.2007.00608.x

22. Pourrut, B., Shahid, M., Dumat, C., Winterton, P. & Pinelli, E. (2011). Lead uptake, toxicity, and detoxification in plants. Rev. Environ. Contamin. Toxicol., 213, pp. 113-136. https://doi.org/10.1007/978-1-4419-9860-6_4

23. Liu, Y., Du, C., Lin, C., Gao, X., Zhu, J. & Zhang, C. (2022) Characterization of Copper/Zinc Superoxide Dismutase Activity on Phascolosoma esculenta (Sipuncula: Phascolosomatidea) and Its Protection from Oxidative Stress Induced by Cadmium. Int. J. Mol. Sci., 23, pp. 12136. https://doi.org/10.3390/ijms232012136

24. Zhang, S. (2023) Recent Advances of Polyphenol Oxidases in Plants. Molecules, 28, p. 2158. https://doi.org/10.3390/molecules28052158

25. Milrad, Y., Wegemann, D., Kuhlgert, S., Scholz, M., Younas, M., Vidal-Meireles, A. & Hippler, M. (2025) Insights into plastocyanin-cytochrome b6f complex formation: The role of plastocyanin phosphorylation. Plant Physiol., 198, kiaf269. https://doi.org/10.1093/plphys/kiaf269

26. Mansilla, N., Racca, S., Gras, D.E., Gonzalez, D.H. & Welchen, E. (2018) The Complexity of Mitochondrial Complex IV: An Update of Cytochrome c Oxidase Biogenesis in Plants. Int. J. Mol. Sci., 19, p. 662. https://doi.org/10.3390/ijms19030662

27. Xu, E., Liu, Y., Gu, D., Zhan, X., Li, J., Zhou, K., Zhang, P. & Zou, Y. (2024) Molecular Mechanisms of Plant Responses to Copper: From Deficiency to Excess. Int. J. Mol. Sci., 25, p. 6993. https://doi.org/10.3390/ijms25136993

28. Panagos, P., Ballabio, C., Lugato, E., Jones, A., Borrelli, P., Scarpa, S., Orgiazzi, A. & Montanarella, L. (2018) Potential Sources of Anthropogenic Copper Inputs to European Agricultural Soils. Sustainability, 10, p. 2380. https://doi.org/10.3390/su10072380

29. Adrees, M., Ali, S., Rizwan, M., Ibrahim, M., Abbas, F., Farid, M., Zia-ur-Rehman, M., Irshad, M.K. & Bharwana, S.A. (2015) The Effect of Excess Copper on Growth and Physiology of Important Food Crops: A Review. Environ. Sci. Pollut Res, 22, pp. 8148-8162. https://doi.org/10.1007/s11356-015-4496-5

30. Kapoor, D., Singh, S., Kumar, V., Romero, R., Prasad, R. & Singh, J. (2019) Antioxidant enzymes regulation in plants in reference to reactive oxygen species (ROS) and reactive nitrogen species (RNS). Plant Gene, 19, p. 100182. https://doi.org/10.1016/j.plgene.2019.100182

31. P¬tsikk¬, E., Kairavuo, M., ћerлen, F., Aro, E.M. & Tyystj¬rvi, E. (2002) Excess Copper Predisposes Photosystem II to Photoinhibition in Vivo by Outcompeting Iron and Causing Decrease in Leaf Chlorophyll. Plant Physiol., 129, pp. 1359-1367. https://doi.org/10.1104/pp.004788

32. Arredondo, M., MartHnez, R., NyФez, M.T., Ruz, M. & Olivares, M. (2006) Inhibition of iron and copper uptake by iron, copper and zinc. Biol. Res., 39, pp. 95-102. https://doi.org/10.4067/S0716-97602006000100011

33. Tang, X., Huang, Y., Li, Y., Wang, L., Pei, X., Zhou, D., He, P. & Hughes, S.S. (2021). Chromium detoxification by microorganisms. Ecotoxicol. Environ. Safety, 208, pp. 111699. https://doi.org/10.1016/j.ecoenv.2020.111699

34. Awa, S.H. & Hadibarata, T. (2020). Removal of heavy metals in contaminated soil by phytoremediation mechanism: A review. Water, Air, Soil Pollut., 231, 47. https://doi.org/10.1007/s11270-020-4426-0

35. Dijoux, J., Gigante, S., Lecellier, G., Guentas, L. & Burtet-Sarramegna, V. (2025). Plant nickel-exclusion versus hyperaccumulation: A microbial perspective. Microbiome, 13, 110. https://doi.org/10.1186/s40168-025-02098-7

36. Bolan, N.S., Park, J.H., Robinson, B., Naidu, R. & Huh, K.Y. (2011). Phytostabilization: A green approach to contaminant containment. Advances in Agronomy, 112, pp. 145-204. https://doi.org/10.1016/B978-0-12-385538-1.00004-4

37. Li, Y.M., Chaney, R.L., Brewer, E.P., Angle, J.S. & Nelkin, J. (2003). Phytoextraction of nickel and cobalt by hyperaccumulator Alyssum species grown on nickel-contaminated soils. Environ. Sci. Technol., 37, pp. 1463-1468. https://doi.org/10.1021/es0208963

38. Kumar, A., Jigyasu, D.K., Kumar, A., Subrahmanyam, G., Mondal, R., Shabnam, A.A., Cabral-Pinto, M.M.S., Malyan, S.K., Chaturvedi, A.K., Gupta, D.K., Fagodiya, R.K., Khan, S.A. & Bhatia, A. (2021). Nickel in terrestrial biota: Comprehensive review on contamination, toxicity, tolerance and its remediation approaches. Chemosphere, 275, p. 129996. https://doi.org/10.1016/j.chemosphere.2021.129996

39. Giordani, C., Cecchi, S. & Zanchi, C. (2005). Phytoremediation of soil polluted by nickel using agricultural crops. Environ. Manag., 36, pp. 675-681. https://doi.org/10.1007/s00267-004-0171-1

40. Al Chami, Z., Amer, N., Al Bitar, L. & Cavoski, I. (2015). Potential use of Sorghum bicolor and Carthamus tinctorius in phytoremediation of nickel, lead and zinc. Int. J. Environ. Sci. Technol., 12, pp. 3957-3970. https://doi.org/10.1007/s13762-015-0823-0

41. Anguilano, L., Onwukwe, U., Dekhli, A., Venditti, S., Aryani, D. & Reynolds, A. (2022). Hyperaccumulation of lead using Agrostis tenuis. Environ. Syst. Res., 11, 30. https://doi.org/10.1186/s40068-022-00279-z

42. Kтpper, H., Lombi, E., Zhao, F., Wieshammer, G., & McGrath, S.P. (2001). Cellular compartmentation of nickel in the HA Alyssum lesbiacum, Alyssum bertolonii and Thlaspi goesingense. J. Exp. Bot., 52, pp. 2291-2300. https://doi.org/10.1093/jexbot/52.365.2291

43. Zhang, L., Zhu, Y., Gu, H., Lam, S.S., Chen, X., Sonne, C. & Peng, W. (2024). A review of phytoremediation of environmental lead (Pb) contamination. Chemosphere, 362, 142691. https://doi.org/10.1016/j.chemosphere.2024.142691

44. Collin, S., Baskar, A., Geevarghese, D.M., Ali, M.N.V.S., Bahubali, P., Choudhary, R., Lvov, V., Tovar, G.I., Senatov, F., Koppala, S. & Swamiappan, S. (2022). Bioaccumulation of lead (Pb) and its effects in plants: A review. J. Hazardous Materials Lett., 3, 100064. https://doi.org/10.1016/j.hazl.2022.100064

45. Elik, U. & Gul, Z. (2025). Accumulation potential of lead and cadmium metals in maize (Zea mays L.) and effects on physiological-morphological characteristics. Life, 15, 310. https://doi.org/10.3390/life15020310

46. Yao, X., Saikawa, E., Warner, S., D'Souza, P.E., Ryan, P.B. & Barr, D.B. (2023). Phytoremediation of lead-contaminated soil in the Westside of Atlanta, GA. GeoHealth, 7, e2022GH000752. https://doi.org/10.1029/2022GH000752

47. Thompson, D., Bush, E. & Kirk-Ballard, H. (2021). Lead phytoremediation in contaminated soils using ornamental landscape plants. J. Geosci. Environ. Protect., 9, pp. 152-164. https://doi.org/10.4236/gep.2021.95011

48. Moln«r, E., Bobek-Nagy, J., Juzsakova, T., Kurdi, R. & Rauch, R. (2025). Tagetes erecta as a nickel phytoremediator: Insights into accumulation and growth response. Circular Econ. Sustainabil., 5, pp. 6483-6498. https://doi.org/10.1007/s43615-025-00603-6

49. De Bernardi, A., Casucci, C., Businelli, D., D'Amato, R., Beone, G.M., Fontanella, M.C. & Vischetti, C. (2020). Phytoremediation potential of crop plants in countering nickel contamination in carbonation lime coming from the sugar industry. Plants, 9, 580. https://doi.org/10.3390/plants9050580

50. AdiloИlu, S., Turgut SaИlam, M., AdiloИlu, A. & Sтme, A. (2016). Phytoremediation of nickel (Ni) from agricultural soils using canola (Brassica napus L.). Desalinat. Water Treatment, 57, pp. 2383-2388. https://doi.org/10.1080/19443994.2014.994110

51. An, Y.-J. (2006). Assessment of comparative toxicities of lead and copper using plant assay. Chemosphere, 62, pp. 1359-1365. https://doi.org/10.1016/j.chemosphere.2005.07.044

52. †evik, B., Arslan, H. & Ekinci, D. (2025). Effects of heavy metal stress on seedling growth and antioxidant system in sorghum (Sorghum bicolor (L.) Moench). Protein J., 44, pp. 308-316. https://doi.org/10.1007/s10930-025-10258-9

53. Jiang, J., Zhang, N., Srivastava, A.K., He, G., Tai, Z., Wang, Z., Yang, S., Xie, X. & Li, X. (2024). Superoxide dismutase positively regulates Cu/Zn toxicity tolerance in Sorghum bicolor by interacting with Cu chaperone for superoxide dismutase. J. Hazardous Materials, 480, 135828. https://doi.org/10.1016/j.jhazmat.2024.135828

54. Roy, S.K., Cho, S.W., Kwon, S.J., Kamal, A.H.M., Lee, D.G., Sarker, K., Lee, M.S., Xin, Z. & Woo, S.H. (2017). Proteome characterization of copper stress responses in the roots of sorghum. Biometals, 30, pp. 765-785. https://doi.org/10.1007/s10534-017-0045-7

55. Sagimbayeva, A.M., Tomlekova, N.B., Saparov, G.A., Abduraimov, Y.O., Kerimbayev, A.A., Nurabayev, S.S., Assanzhanova, N.N., Akmyrzayev, N.Z., Iskakova, K.M., Omarova, A.S. & Anapiyayev, B.B. (2025). Phytoremediation of heavy metal-contaminated soil using drought-adapted sweet sorghum (Sorghum bicolor L.) in arid regions of Kazakhstan. Plants, 14, 3627. https://doi.org/10.3390/plants14233627

56. Lima, L.R., Silva, H.F., Brignoni, A.S., Silva, F.G., Camargos, L.S. & Souza, L.A. (2019). Characterization of biomass sorghum for copper phytoremediation: Photosynthetic response and possibility as a bioenergy feedstock from contaminated land. Physiol. Mol. Biol. Plants, 25, pp. 433-441. https://doi.org/10.1007/s12298-018-00638-0

57. Kovrov, O., Koveria, A., Shemet, V., Ovcharenko, A., Cherdantseva, K., Panteleieva, O., Malichenko, V. (2026). Ecological assessment of soil quality affected by the Shahed-136 drone strike: Case study in Kirovograd region, Ukraine. Sustainable Environ., 12, 2615531. https://doi.org/10.1080/27658511.2026.2615531

58. TЮzsѕr, D., Osazuwa, J.D., Elias, J.S., Idehen, D.O., Gutiѕrrez Pѕrez, D.I., Ragy«k, A.Z., Sajtos, Z. & Magura, T. (2025). Comparative analysis of the short-term germination and metal accumulation patterns of two sorghum hybrids. Environ. Geochem. Health, 47, 178. https://doi.org/10.1007/s10653-025-02485-x

59. Perlein, A., Bert, V., Desannaux, O., Fernandes de Souza, M., Papin, A., Gaucher, R., Zdanevitch, I. & Meers, E. (2021). The use of sorghum in a phytoattenuation strategy: A field experiment on a TE-contaminated site. Appl. Sci., 11, 3471. https://doi.org/10.3390/app11083471